《亚刻奥特曼》的故事发生在一座名为星元市的小城市。市内的狮子尾山上耸立着一个闪耀彩色光芒的巨大物体“摩诺之角”，它其实是16年前“怪兽之日”事件后留下的怪兽角。
“怪兽之日”事件后，怪兽灾害变得日常。日本地球防卫队用武力对抗怪兽，而怪兽防灾科学调查所（简称skip）则在各地进行科学调查和避难引导，探寻“怪兽之日”的秘密。
7岁的优马在狮子尾山与父母露营时遭遇怪兽袭击，却奇迹般毫发无伤。这一经历激发他对怪兽生物学的兴趣，他依靠“想象的力量”成长，成为新手调查员并加入“skip”，被分配到星元市分所。
某天，星元市发生大规模怪兽灾害。面对穷途末路的人们，优马脑海中浮现出儿时见过的光之使者“卢提昂”的声音：“我就是你，你就是我……释放你的想象力！”神秘光芒包裹优马身体，释放出的想象之力将光与人结合，他变身为守护未来的光之巨人——亚刻奥特曼。
以下是部分剧集的具体情节：
- 第一集：调查小组在调查“摩诺之角”时，优马发现有生命迹象，随后一只大虱子出现。优马一路追赶，途中遇到地球防卫队成员石堂柊，得知大怪兽被寄生虱子寄生后喜欢吃岩石水泥等。城市中，怪兽刹贡大吃大喝，防卫队攻击无果，寄生虱子长满厂房。优马消灭虱子后，因恩人石堂柊被砸，亚刻奥特曼上身，与刹贡展开战斗。亚刻奥特曼起初处于下风，但红灯闪烁后反而越挫越勇，最终用升华光线打败刹贡，并用亚刻目镜剑消灭大虱子。
- 第二集：眼镜小哥来到调查所，表明是为调查亚刻奥特曼。勇人小男孩打来电话称地底有大怪兽。一行人在工地现场发现神秘祭坛，男主向老者询问得知，1200年前村民用丹药让怪兽虚弱后将其埋入深坑。亚刻奥特曼引导优马发现奇怪坛子，同时眼睛小哥通过雷达卫星发现地底深处的怪兽，其温度在升高。随后工地剧烈震动，古代怪兽利奥德苏醒，它喷出腐蚀液体，还能用长鼻子吸气。亚刻出现救下勇人，与利奥德扭打，未占上风。悠比带着丹药飞来，被利奥德吞下。亚刻用大树挠利奥德鼻子，随后召唤光轮炸出大洞，利奥德掉入洞中。亚刻查看时被吸入洞，近距离释放光线将其消灭。
- 第三集：古代怪兽迪格洛斯先发制人，发射头角光线，亚刻奥特曼因战斗经验不足，在被光线击中后才搓出屏障并进行光线点射，但怪兽会开盾。双方中门对狙并转为近身肉搏，迪格洛斯进入二阶段，亚刻奥特曼落于下风。关键时刻，亚刻本尊提醒优马发挥想象力，亚刻奥特曼使出拐弯光线并补刀射爆怪兽两角，最终因体力不支解体变回优马。之后优马找去奶奶所在的幼儿园。
- 第四集：电鼠怪啮兹多隆出现，它破坏了戴蒙德发电系统中枢并巨大化。夏目凛打算舍身关闭装置，悠比发挥强大功能辅助她。悠马变身亚刻奥特曼与啮兹多隆缠斗，用体术压制并以光弹风筝消耗对方。在夏目凛和悠比关闭戴蒙德系统后，亚刻奥特曼放开手脚战斗，最终解决了啮兹多隆。
- 第五集：跳过队众人围着电视机看恐龙教授牧野博士最新发现的怪兽化石。晚上，施工工地现场从地底喷出水柱，怪兽化石被淹没在湖底形成湖泊。跳过队来到现场调查，发现这里是含盐量达3.4%的小型海。众人分散调查并派出飞头蛮悠前往海底勘探，但一周过去收效甚微，只发现各地区海水盐分逐层递增。调查期限仅剩十个小时，到期后周围频频疏散令结束，人们将搬回海边生活。这时，牧野教授找所长唠起往事。
- 第六集：暂无详细剧情。
- 第七集：亚刻奥特曼面对地虎侠模样的霍姆伽陷入苦战，霍姆伽将其打得红灯闪烁。优马想起关于霍姆伽的传说，在满月之下，霍姆伽通常会和精灵一起出现。怪兽肚子里疑似有东西在蠕动并发出声音，其体温上升可能会引发爆炸。众人疏散民众时，优马再次想到传说，随后亚刻奥特曼首次召唤出皓月装甲，成功感化了霍姆伽。
- 第八集：星元市流行虚拟货币“星币”，数码怪兽卡尼贡将其吃掉，还开直播获得观众打赏，导致星元市陷入经济危机。为解决危机，skip 出手，优马和石堂用动漫头像遮挡直播吸引卡尼贡，但观看人数为0。最后亚刻奥特曼出场，在虚拟空间用星币吸引卡尼贡，并拿出皓月装甲。
- 第九集：星元市分所成员与本部所属的怪兽分析班山神实施共同作战。山神和凛在进入怪防所之前就认识，凛还曾憧憬山神，但山神被怀疑有盗卖怪兽细胞的嫌疑，凛决定协助调查寻找其秘密。此集登场怪兽为地底怪兽巴格斯和透明怪兽内隆嘎。
- 第十集：优马的同班同学和夫是业余无线电爱好者，每晚用无线电与自称“fio”的人通信。“fio”的通信电波引来了噪音怪兽诺伊茨拉，隐藏的“fio”的真相也被发现，优马试图保护和夫。本集神秘的“fio”由佐仓绫音配音。
- 第十一集：巨大机器人基瓦斯从宇宙而来，重复着谜一样的声音和音乐，不知是敌是友。优马相信基瓦斯有自己的意愿，试图寻找沟通方法，但同伴们被残酷现实阻挡。此集登场怪兽为机械巨像基瓦斯。
- 第十二集：优马被基瓦斯的话震惊，对石堂说了冷话并自戒。救了他的人让他改变想法，对基瓦斯的总攻击即将来临。最后优马潜入基瓦斯内部，面对令人惊愕的真相。此集还出现古代地底兽陆上古维拉。
- 第十三集：随着迷之女的出现，亚刻奥特曼现身并向优马讲述一切真相。原来在距离地球遥远的银河系，亚刻的故乡星球面临太阳不断膨胀的危机。为解决问题，领导者们聚集寻找办法，其中泽祖提出使用人工虫洞“泽祖之门”吸收恒星过剩能量并释放到地球，其他领导者派泽塔前往阻止，泽祖则派遣摩诺盖洛斯追击。亚刻用全部能量封印即将释放能量的泽祖之门，与摩诺盖洛斯扭打后坠向地球，途中封印掉落，之后卢提昂击败摩诺盖洛斯造就摩诺之角，并和优马融为一体。
剧中的亚刻奥特曼拥有无敌的必杀剑——亚刻目镜剑，中心部分与眼角轮廓相同，可释放“亚刻利刃终结”斩击等技能。他还有太阳的“灼日装甲”和月亮的“皓月装甲”。“灼日装甲”通过将“灼日装甲魔方”插入“亚刻觉醒器”激活，能大幅提升攻击力和防御力；“皓月装甲”则通过插入“皓月装甲魔方”激活，可提升敏捷性，其左手配备的“皓月飞盘”可用于远距离投掷攻击。
